颜色是灵长类动物的物体识别和记忆的重要视觉信息。近些年来,很多研究发现灵长类动物(包括人和猕猴)视觉皮层对不同颜色的编码强度并不均匀1-3。在初级视觉皮层(V1),处于可见光频率范围两端的红色和蓝色,相对于它们的互补颜色(黄色和绿色),能够引发的更强的神经元反应3, 4和gamma振荡5, 6。然而这样的颜色不对称编码是如何形成的,以及如何在视觉通路中改变的,仍然不清楚。2024年1月15日,Nature Communications在线刊出了:“The neural origin for asymmetric coding of surface color in the primate visual cortex”。该研究由北京师范大学认知神经科学与学习国家重点实验室邢大军课题组和中科院生物物理所刘宁课题组合作完成,揭示了灵长类视觉系统中颜色不对称编码的皮下起源和皮层内的演变机制(图1)。
图1 颜色编码在不同视觉脑区的变化规律
研究者首先比较了V1电生理信号和核磁信号的颜色反应特性(图2),发现两种实验方法都显示了等物理亮度的红色和蓝色诱发较绿色和黄色强的反应。此外,LGN的神经活动也具有颜色编码不对称性,而且与V1的编码不对称性有显著的相关(图3)。这一结果表明了视觉皮层对红色和蓝色反应强于绿色和黄色这一现象,起源于皮下机制。进一步的动态因果模型分析结果显示(图4),V1颜色不对称性的来源及在视觉通路中的变化规律,脑区间的前馈连接驱动起到了主导作用,而脑区内部的循环连接以及脑区间的反馈连接也起到了一定的调节作用。最后,作者使用多通道线性阵列的电生理记录和分层技术7-11(图5),探究了颜色编码不对称性的通路起源。无论是红绿还是蓝黄的颜色编码,都在V1输入层的4Cb有最强的不对称性;而黑白颜色的不对称性则在V1的4Ca更强。这一结果提示,颜色编码不对称性主要是小细胞通路(p-pathway)中形成并传入V1的输入层。而V1皮层内的处理机制(从输入层到输出层)已经开始对颜色编码的不对称性进行了平衡性修饰。
图2 初级视觉皮层(V1)电生理信号与核磁信号的比较
图3 外侧膝状体(LGN)核磁信号的颜色编码不对称性及其与V1的关系
图4 动态因果模型(DCM)的框架和分析结果
图5 编码不对称性在V1的跨层变化规律
这项猕猴研究,不仅揭示了颜色编码不对称性的通路起源,以及不同皮层连接形式(前馈、交互和反馈)对颜色信息处理的调节作用,还确认了颜色编码在电生理信号和核磁信号中的一致性。这对于使用电生理和核磁技术研究颜色信息(或者其它信息)的全脑加工具有参考意义。
该论文第一作者为北师大已毕业的武宇洁博士(现为普林斯顿博后)和中科院生物物理所博士生赵明慧,通讯作者为生物物理所刘宁研究员和北师大邢大军教授。生物物理所邓浩云(博士研究生)、辛雨萌(博士研究生)、北师大博士后王天(博士)、戴伟枫(博士)、黄见操(博士研究生)、周婷婷(博士研究生)、孙晓文(博士研究生)对此项工作也做出了重要贡献。该研究得到了科技创新2030(2022ZD0204600、2021ZD0204200和2021ZD0200200)和国家自然科学基金(32171033)的资助。
参考文献
1. Yoshioka, T., Dow, B.M. & Vautin, R.G. Neuronal mechanisms of color categorization in areas V1, V2 and V4 of macaque monkey visual cortex. Behav Brain Res 76, 51-70 (1996).
2. Yoshioka, T. & Dow, B.M. Color, orientation and cytochrome oxidase reactivity in areas V1, V2 and V4 of macaque monkey visual cortex. Behav Brain Res 76, 71-88 (1996).
3. Valverde Salzmann, M.F., Bartels, A., Logothetis, N.K. & Schuz, A. Color blobs in cortical areas V1 and V2 of the new world monkey Callithrix jacchus, revealed by non-differential optical imaging. J Neurosci 32, 7881-7894 (2012).
4. Liu, Y. et al. Hierarchical Representation for Chromatic Processing across Macaque V1, V2, and V4. Neuron 108, 538-550 e535 (2020).
5. Shirhatti, V. & Ray, S. Long-wavelength (reddish) hues induce unusually large gamma oscillations in the primate primary visual cortex. Proc Natl Acad Sci U S A 115, 4489-4494 (2018).
6. Peter, A. et al. Surface color and predictability determine contextual modulation of V1 firing and gamma oscillations. Elife 8 (2019).
7. Wang, T. et al. Laminar Subnetworks of Response Suppression in Macaque Primary Visual Cortex. J Neurosci 40, 7436-7450 (2020).
8. Yang, Y. et al. Coding strategy for surface luminance switches in the primary visual cortex of the awake monkey. Nat Commun 13, 286 (2022).
9. Wu, Y. et al. V1-bypassing suppression leads to direction-specific microsaccade modulation in visual coding and perception. Nat Commun 13, 6366 (2022).
10. Li, Y. et al. Cascaded normalizations for spatial integration in the primary visual cortex of primates. Cell Rep 40, 111221 (2022).
11. Dai, W. et al. Dynamic Recruitment of the Feedforward and Recurrent Mechanism for Black-White Asymmetry in the Primary Visual Cortex. J Neurosci 43, 5668-5684 (2023).