2022年1月12日，Nature Communications在线刊出了北京师范大学认知神经科学与学习国家重点实验室邢大军课题组题为“Coding strategy for surface luminance switches in the primary visual cortex of the awake monkey”的文章。该研究针对物体的表面亮度如何在视觉系统中编码这个问题，通过电生理记录，信息解码和数学建模等技术，解析了猕猴初级视觉皮层（V1）亮度信息编码的过程和计算原理。该文发现，表面亮度直接激活的神经反应，在跨层传递中，逐渐减弱；亮度信息经历了从表面编码到边界编码的转换；该文进一步揭示了输出层中大范围的皮层抑制在介导这样的策略转变中的重要作用（图1）。
图1 视觉刺激的表面亮度在V1的编码过程和神经机制
背景介绍：众所周知，我们对物体亮度的感知既取决于物体的表面亮度，也取决于物体的边界对比度(物体表面与周围背景的亮度差异)。视觉皮层如何处理物体的表面亮度，这样一个简单的问题似乎已经在教科书中得到了充分的回答;但事实上，并非如此。
图2 A，视网膜神经节细胞的中心-外周拮抗的感受也结构；B，表面亮度编码的填充的机制
按照教科书中所说，视觉信息进入大脑皮层前，视网膜和外膝体的神经元，通过中心-外周拮抗这样的感受野结构1，已经很大程度削弱了由亮度直接诱发的神经反应（图2A）。V1神经元，接受来自外膝体的输入，被普遍认为对边界对比度反应强烈，而对均匀/低空间频率的视觉输入反应较差2。但近些年在电生理和功能磁共振成像的研究中，学者们陆续发现了V1神经元对物体的表面亮度有较强的反应3-5。
V1中观察到的表面亮度反应是如何形成的，学者们提出了两种不同的假设：填充机制和前馈机制。填充机制认为V1中的表面亮度反应是基于边界反应形成的6,7：感受野位于边界的V1神经元先被激活，随后通过神经元间的水平或反馈链接，将信号传递给感受野位于物体表面的神经元（图2B）。前馈机制则认为，V1中的表面亮度反应是独立于边界反应形成的4,8,9：均一亮度引发的反应主要来自于LGN的前馈驱动。两种假说谁更有道理仍不清楚。
为了理解亮度信息在V1的处理方式，论文作者记录了表面亮度在猕猴V1引发的群体反应，首次完整描述了表面亮度信息跨层传递过程（图3）；通过视觉信息解码的方法，衡量了各处神经元对亮度信息的编码能力。作者发现，从初级视觉皮层输入层（L4C）到输出层（L2/3），V1对方块亮度的表征有明显的差别。
图3 A，视觉刺激播放形式。B，V1跨层记录以及分层定位技术；C，V1对方块刺激的跨层表征。
结果：在V1输入层（L4C）中，神经元对表面亮度的反应很强，尽管弱于边界反应，但其编码表面亮度信息的能力是强于边界反应的。V1的输出层（L2/3）中，神经元对表面亮度的反应被显著削弱，同时亮度信息的编码优势开始从表面反应切换到边界反应（图4A，B）。
作者在进一步的对神经元动态反应分析中，观察到了类似“填充机制”形成的表面反应；但有趣的是，这样的“填充”反应，不仅存在于V1输出层，也存在于输入层（图4C）;并且“填充”反应并没有携带更多的亮度信息（图4D）。这个结果说明，V1输出层中持续的表面反应很可能是继承自输入层的表面，而不是如“填充机制”中描述的，由边界反应通过水平连接传递到表面的。
图4 A，V1的输入层和输出层对方块刺激各处位置的平均反应；B，基于表面反应和边界反应的亮度解码正确率；C，在V1的输入和输出层中都存在有‘填充’特征的表面反应；D， “填充”的信号并没表现出更高的亮度解码正确率
在论文的最后一部分，作者进一步对以上现象进行了神经机制的解释。作者使用系统分析和数学建模的方法，拆分神经元动态反应中的兴奋和抑制成分，解析V1对亮度信息的计算原理（图5A）。作者发现，V1输出层中大范围的皮层抑制在处理表面和边界反应中起到了重要的作用。大范围抑制对局部前馈输入的调制，既解释了表面和边界反应的跨层差异，同时也提供了亮度信息编码策略在V1转变的原因（图5B，C）。
图5 A，V1中表面和边界神经信号的跨层传递模型；B，输入和输出层中的表面和边界反应，以及相应的模型仿真；C， 图B中四种类型的反应解码表面亮度的正确率
总结：综上，这项研究完整刻画了物体表面亮度信息在V1的编码形式和潜在的神经机制：层间的前馈连接同时驱动了表面反应和边界反应，前馈信号的局部整合提高了边界反应对亮度信息的编码能力。视皮层内的抑制主要抑制了表面反应，并将更多的亮度信息分配给了边界反应。这两个皮层过程结合在一起，将表面亮度信息整合到边界反应中，从而实现基于边界反应的效率编码。该文揭示的亮度信息处理方式，与邢大军课题组在2020年揭示的有关朝向信息（客体形状纹理相关）的皮层处理方式高度一致10。
这项工作的结果挑战了传统的观点，即表面亮度反应在进入V1前就被局部的中心—外周拮抗的感受野结构过滤掉，V1输出层或更高级的视觉皮层负责‘填充’表面信息。该文作者强调了更大空间尺度的皮层机制（中心兴奋+外周抑制）在亮度信息编码中的重要作用；它对于对系统神经科学、人工智能和人类视觉感知感兴趣的广大读者有非常重要的参考价值。
这项工作得到了国家自然科学基金（32171033，32100831），以及认知神经科学与学习国家重点实验室开放研究基金的资助。本篇文章第一作者为邢大军课题组的博士生杨祎，通讯作者为邢大军教授。课题组其他成员对此项工作也做出了重要贡献。
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